Das Immunsystem der Pflanzen – Eine Entdeckungsreise mit Blick auf die Landwirtschaft von morgen
Pflanzenkrankheiten erfordern neue Strategien der Pflanzenzüchtung
Die Gesundheit von Pflanzen ist seit jeher eng mit der Geschichte der menschlichen Zivilisation verknüpft. Pflanzenkrankheiten hatten und haben tiefgreifende soziale und wirtschaftliche Folgen. Gleichzeitig haben Veränderungen der Anbautechniken in der Landwirtschaft einen maßgeblichen Einfluss auf die Häufigkeit von Pflanzenkrankheiten und das Auftreten neuer Krankheitserreger, die Nutzpflanzen befallen.
Eines der bekanntesten historischen Beispiele ist die Kartoffelfäule, die 1845 in Irland eine verheerende Hungersnot auslöste. Etwa eine Million Menschen verhungerten, rund ebenso viele waren zur Auswanderung gezwungen. Noch heute liegt die Bevölkerungszahl Irlands unter dem Niveau von 1845.
Auch heute noch haben Pflanzenkrankheiten gravierende Auswirkungen auf die Weltwirtschaft: Schätzungen zufolge gehen weltweit rund 40% der Ernteerträge durch Schädlinge und Krankheiten verloren (Savary et al., 2019). Diese Verluste treiben Lebensmittelpreise in die Höhe, bedrohen die Lebensgrundlage vieler Landwirt:innen und bedrohen die weltweite Ernährungssicherheit. Besonders betroffen sind Grundnahrungsmittel wie Reis, Weizen, Mais und Kartoffeln - unentbehrlich für eine ausgewogene Ernährung der Weltbevölkerung.
Allein die durch Kraut- und Knollenfäule verursachten Kartoffelverluste führen weiterhin zu jährlichen Ernteausfällen in Höhe von über sechs Milliarden US-Dollar. Die sogenannte Panama-Krankheit gefährdet den Anbau der Cavendish-Banane, die als Monokultur großflächig in Mittelamerika kultiviert wird (Ploetz, 2015). Im Jahr 2012 führte der Kaffeerost, eine Pilzerkrankung der Kaffeepflanze, zu Ertragseinbußen von 16 % und trieb zahlreiche Kleinbauern in die Armut (Boudrot et al., 2016). Darüber hinaus breitet sich der Stängelrost – eine verheerende Krankheit des Weizens, die in vielen Anbaugebieten lange als nahezu ausgelöscht galt – seit über einem Jahrzehnt wieder weltweit aus, begünstigt unter anderem durch den Klimawandel (Singh et al., 2015). Insgesamt verursachen verschiedene Rostpilze bei Weizen jährlich Verluste in Höhe von fast drei Milliarden US-Dollar.
Pflanzenkrankheiten haben weitreichende gesellschaftliche und wirtschaftliche Folgen.
Pflanzenpathogene sind Mikroorganismen, die Pflanzen befallen und Krankheiten auslösen. Die fünf wesentlichen Klassen sind Viren, Bakterien, Pilze, pilzähnliche Oomyceten sowie bodenbewohnende Nematoden (Abbildung 1). Unabhängig vom jeweiligen Erregertyp folgen sie einem einfachen Prinzip: Sie müssen einen anfälligen Wirt finden, also eine Pflanze, in der sie sich vermehren können, und sich anschließend von Pflanze zu Pflanze ausbreiten. Die dadurch verursachten Ertragsverluste haben Landwirt:innen, Forschende und Züchter:innen dazu veranlasst, Strategien zu entwickeln, um krankheitsbedingte Ernteausfälle möglichst gering zu halten.
Ein zentrales Werkzeug in diesen Bemühungen bleibt bis heute der Einsatz von Pestiziden. Die EU-Kommission definiert Pestizide als Mittel, die „schädliche Organismen (Schädlinge) oder Krankheiten verhindern, auslöschen oder kontrollieren oder Pflanzen bzw. Pflanzenerzeugnisse während der Produktion, Lagerung und des Transports schützen“. Pestizide haben sich als wirkungsvolle Maßnahme im Kampf gegen Pflanzenkrankheiten erwiesen. Sie haben wesentlich zur globalen Ernährungssicherheit beigetragen – insbesondere im Zuge der Grünen Revolution, die in der zweiten Hälfte des 20. Jahrhunderts durch die Entwicklung ertragreicher Nutzpflanzen zu enormen Ertragssteigerungen führte. Norman Borlaug, oft als „Vater der Grünen Revolution“ bezeichnet, rettete vermutlich Millionen von Menschenleben durch die Züchtung widerstandsfähiger Weizen- und Reissorten sowie durch die Einführung moderner Anbautechniken, darunter der großflächige Einsatz von synthetischen Düngemitteln.
Doch trotz ihrer Wirksamkeit stoßen Pestizide an natürliche und gesellschaftliche Grenzen: Sie bekämpfen Symptome, verhindern jedoch langfristig keine Krankheiten. Zudem können sie – selbst in niedrigen Dosen – negative Auswirkungen auf Organismen haben, die mit Schadorganismen verwandt sind, wie beispielsweise nützliche Bodenmikroben oder die Bodenfauna (Gandara et al., 2024). Vor diesem Hintergrund verfolgt die EU im Rahmen ihrer „Vom Hof auf den Tisch“ Strategie („Farm to Fork“) das Ziel, den Pestizideinsatz bis 2030 um 50 % zu senken. Auch wenn chemische Pflanzenschutzmittel weiterhin eine Rolle spielen werden, wächst der Bedarf an alternativen, umweltverträglicheren Ansätzen – insbesondere solche, die auf der Stärkung der pflanzeneigenen Abwehrmechanismen beruhen, anstatt nur die Symptome zu bekämpfen.
Pflanzenschutzmittel bleiben auch in Zukunft unverzichtbar – gleichzeitig wächst der Bedarf an alternativen Strategien.
Der Weg zu diesem Verständnis war eine jahrhundertelange wissenschaftliche Entdeckungsreise in die molekularen Grundlagen der Pflanzenabwehr und die komplexen Wechselwirkungen zwischen Pflanzen und ihren Krankheitserregern. Diese Reise zeigt, dass wissenschaftlicher Fortschritt selten geradlinig verläuft, sondern durch Irrwege, Umbrüche und Neuanfänge geprägt ist. Zugleich wird deutlich, wie wichtig technologische Innovation und der Mut sind, bestehende Denkweisen zu hinterfragen – nur so lassen sich neue Wege beschreiten und alte Grenzen überwinden.
Pflanzenzüchtung – erste Schritte
Die Resistenzzüchtung – also die gezielte Auswahl und Entwicklung krankheitsresistenter Pflanzen – hat eine jahrtausendealte Tradition. Ihren Ursprung nimmt sie in der Domestikation von Wildpflanzen, die vor etwa 10.000 Jahren begann. Trotz vereinzelter Erfolge blieb die Pflanzenzüchtung jedoch lange Zeit ein weitgehend zufälliger Prozess. Der englische Botaniker John Lindley beschrieb sie Mitte des 19. Jahrhunderts treffend als „ein Glücksspiel zwischen Mensch und Pflanze“. Auch Charles Darwin zeigte sich einige Jahre später ernüchtert darüber, „wie wenig der Mensch durch unablässige Bemühungen über Jahrtausende erreicht hat, um die Pflanzen ertragreicher oder die Körner nahrhafter zu machen“ (Evans, 1998).
Erst die grundlegenden Erkenntnissen Gregor Mendels zur Vererbung von Merkmalen verschoben das Gleichgewicht in diesem „Spiel“ deutlich zugunsten des Menschen. Mendel zeigte, dass bestimmte Merkmalsausprägungen dominant, andere hingegen rezessiv vererbt werden. Aufbauend auf diesen Prinzipien der klassischen Genetik gelang es dem englischen Botaniker Rowland Biffen durch gezielte Kreuzungen nachzuweisen, dass die Resistenz gegen Gelbstreifenrost – eine Pilzkrankheit des Weizens – ein rezessiv vererbtes, mendelsches Merkmal ist (Biffen, 1905). Auch wenn seine Ergebnisse zunächst wenig Beachtung fanden, markierten sie einen Wendepunkt: Erstmals wurde das genetische Verständnis pflanzlicher Immunität genutzt, um die Widerstandsfähigkeit von Kulturpflanzen gegen Krankheiten systematisch zu verbessern.
Pflanzen und ihre Krankheitserreger – ein Duell zwischen Leben und Tod
Einen entscheidenden Fortschritt in der Erforschung pflanzlicher Immunität erzielte der Flachszüchter Harold H. Flor in den 1940er- und 1950er-Jahren. Flor arbeitete am US-Landwirtschaftsministerium in North Dakota, wo er die Ursachen der Flachsrostresistenz untersuchte. Flor erkannte, dass Krankheitsresistenz auf einer spezifischen genetischen Wechselwirkung zwischen Pflanze (Wirt) und Erreger beruht – ein Konzept, das später als Gen-für-Gen-Hypothese bekannt wurde.
Er zeigte, dass sowohl die Resistenz in der Pflanze als auch die Fähigkeit des Erregers (Pathogen), eine Infektion auszulösen, von jeweils „korrespondierenden“ Genen gesteuert werden (Dodds, 2023). Das pflanzliche Gen bezeichnen wir heute als Resistenzgen (R-Gen), das entsprechende Gen des Pathogens als Avirulenzgen (Avr-Gen). Das pflanzliche Resistenzgen (R-Gen) kodiert ein Protein – häufig ein intrazelluläres Protein mit mehreren Funktionsdomänen -, das ein bestimmtes Avirulenzgen (Avr-Gen) im Pathogen erkennen kann. Produziert eine Pflanze ein passendes R-Protein, das das Avr-Protein des Erregers erkennt, wird eine Immunantwort ausgelöst – die Pflanze ist resistent. Fehlt jedoch das passende R-Gen oder das passende Avr-Gen, kann der Erreger die Pflanze widerstandslos infizieren.
Flor erkannte außerdem, dass sowohl in Pflanzen- als auch in Pathogenpopulationen eine natürliche genetische Vielfalt existiert. Individuen unterscheiden sich darin, ob sie bestimmte R- oder Avr-Gene besitzen oder nicht – oder ob diese Gene Varianten aufweisen. Krankheit und Resistenz sind somit keine starren Eigenschaften, sondern unterliegen einem evolutionären Gleichgewicht – ein dynamisches Wechselspiel, das sich über Generationen hinweg verändern kann.
Flor formulierte dieses Modell lange bevor bekannt war, was ein Gen molekular tatsächlich ist. Besonders faszinierend war die Frage, warum Pathogene Gene tragen sollten, deren Produkte von der Wirtspflanze erkannt werden – und sie somit selbst an der Infektion hindern. Diese paradoxe Beobachtung blieb zunächst unbeantwortet.
Erst in den 1980er- und 1990er-Jahren konnte das Gen-für-Gen-Modell molekular bestätigt werden, als es Forschenden erstmals gelang, Avr- und später auch R-Gene zu isolieren und funktionell zu charakterisieren (Mansfield, 2009). Zu diesem Zeitpunkt war bereits bekannt, dass Wirbeltiere über ein spezielles Erkennungssystem in Form von Antikörpern verfügen – Antikörper, die verschiedene Krankheitserreger erkennen. Könnte es etwas Vergleichbares auch bei Pflanzen geben?
Dabei ist wichtig zu wissen: Antikörper sind Teil der lernfähigen (adaptiven) Immunantwort von Tieren, die auf der sogenannten angeborenen Immunität aufbaut. Pflanzen hingegen verfügen ausschließlich über angeborene Immunität – das heißt, ihr gesamtes Erkennungssystem ist bereits im Embryo genetisch festgelegt („fest verdrahtet“). Jede einzelne Pflanzenzelle muss ohne mobile und spezialisierte Immunzellen, wie sie bei Wirbeltieren vorkommen, auf Krankheitserreger reagieren und diese bekämpfen können.
Pflanzen besitzen eine genetisch festgelegte Immunität – ohne mobile Immunzellen wie bei Tieren muss jede Pflanzenzelle Erreger selbst erkennen und abwehren können.
Die entscheidenden technologischen Fortschritte für diese Entdeckungen ermöglichten neue molekularbiologische Methoden wie „Transposon-Tagging“ oder das sogenannte „Chromosome Walking“. Diese Verfahren erlaubten die Isolierung und Vermehrung einzelner Gene – etwa in dafür konstruierten Laborbakterien – und damit deren gezielte Analyse (molekulares Klonieren). So konnten Wissenschaftler:innen Gene aus pathogenen Stämmen, gegen die Pflanzen resistent waren, isolieren und in nicht resistente Stämme übertragen. Wurde die Pflanze danach auch gegen den neuen Stamm resistent, war das Avr-Gen identifiziert. Die von diesen Genen kodierten Proteine bezeichnet man heute als Effektoren, da ihre Hauptfunktion darin besteht, die Infektion bei einem geeigneten Wirt, dem das entsprechende R-Gen fehlt, zu fördern.
Parallel hierzu rückte die unscheinbare Pflanze Arabidopsis thaliana – die Ackerschmalwand – in den Fokus der Forschung. Aufgrund ihrer kurzen Generationszeit, der einfachen genetischen Manipulierbarkeit und ihres kleinen Genoms etablierte sie sich als zentrales Modellsystem für die Pflanzenbiologie. In Arabidopsis gelang die gezielte Identifikation und Übertragung von R-Genen in anfällige Pflanzenlinien. So konnten Forschende gezielt untersuchen, wie einzelne Gene die Immunantwort gegen unterschiedliche Klassen von Krankheitserregern – etwa Bakterien, Pilze, Viren oder Oomyceten – beeinflussen.
Die ersten pflanzlichen R-Gene, die Anfang der 1990er-Jahre isoliert wurden, stammen aus Arabidopsis und Tabak. Sie kodieren zwei grundlegende Typen von Rezeptoren, die Effektoren erkennen und die Abwehrreaktion der Pflanze auslösen (Bent et al., 1994; Mindrinos et al., 1994; Whitham et al., 1994).
Neue Techniken ermöglichen tiefe Einblicke
Die Entschlüsselung jener Gene, die in Pflanzen und ihren Krankheitserregern für Resistenz bzw. Infektion verantwortlich sind, wurde maßgeblich durch technologische Durchbrüche in der Gentechnik vorangetrieben. Einen entscheidenden Schritt stellte dabei die Möglichkeit dar, gezielt fremde DNA in Pflanzenzellen einzuschleusen (Gelvin et al., 2003). Grundlage dieser Entwicklung waren Erkenntnisse über Agrobacterium tumefaciens – einem natürlichen Bodenbakterium, das Tumore in Pflanzen auslöst. Forschende zeigten, dass dieses Bakterium einen Teil seines Erbguts in das Genom der Pflanzenzelle überträgt.
Die entscheidende Frage lautete: Lässt sich dieses natürliche Genübertragungssystem nutzen, um gezielt gewünschte Gene – etwa zur Erzeugung von Krankheitsresistenz – in Pflanzen einzubringen? Die Antwort lautete: ja. Forschenden gelang es, die tumorverursachenden Gene aus dem bakteriellen Erbgut zu entfernen und durch andere, gewünschte Gene zu ersetzen – ohne die Fähigkeit zur DNA-Übertragung zu verlieren. Auf diese Weise wurde 1983 die erste transgene Pflanze erzeugt: eine Tabakpflanze, die ein Antibiotikaresistenzgen enthielt und gegen das Antibiotikum unempfindlich war (Herrera-Estrella et al., 1983). Bis heute zählt die Agrobakterium-vermittelte Transformation (Abbildung 3) zu den wichtigsten Werkzeugen der Pflanzenbiotechnologie – insbesondere zur funktionellen Analyse von Genen, die an pflanzlicher Immunität und Krankheitsverläufen beteiligt sind.
Moderne Technologien haben die gezielte Bestimmung von Genen erleichtert, die bei Pflanzen und Krankheitserregern für Resistenz oder Infektion verantwortlich sind.
Zeitgleich arbeiteten andere Forschungsteams daran, die molekularen Schalter zu identifizieren, die das Immunsystem von Pflanzen aktivieren. Bereits Ende der 1970er-Jahre war bekannt, dass Pflanzen Abwehrreaktionen zeigen, wenn Bestandteile zermahlener Zellwände von Krankheitserregern auf ihre Zelloberflächen treffen. Die auslösenden Moleküle wurden als Elicitoren bezeichnet – doch ihre genaue Beschaffenheit blieb zunächst rätselhaft. In der Fachwelt herrschte teils große Skepsis: Einige Forscher:innen stellten sogar die provokante Frage, ob nicht „jede beliebige Chemikalie“ eine Abwehrreaktion hervorrufen könne.
Den Durchbruch brachten die Arbeiten von Thomas Boller und Georg Felix. Ihnen gelang der Nachweis spezialisierter Rezeptoren auf der Zelloberfläche von Pflanzen: sogenannte Pattern Recognition Receptors (PRRs) (Abbildung 2, zweites Bild von rechts). Diese erkennen molekulare Muster von Mikroben (MAMPs) – konservierte Strukturelemente, die für ganze Klassen von Pathogenen typisch sind. Wird ein solches Muster erkannt, setzt die Pflanze eine Abwehrreaktion in Gang, die als Muster-ausgelöste Immunität oder Pattern-triggered immunity (PTI) bezeichnet wird (Boller & Felix, 2009).
Im Gegensatz zu Effektoren (Avr-Proteinen), die zwischen Pathogenstämmen stark variieren können, sind MAMPs innerhalb einer Pathogenpopulation weitgehend konserviert. Membranverankerte Rezeptoren auf der Oberfläche von Pflanzenzellen (PRRs) überwachen den extrazellulären Raum und bilden damit eine erste Verteidigungslinie gegen mikrobielle Eindringlinge. Bemerkenswert ist, dass viele PRRs über ganze Abstammungslinien von Blütenpflanzen hinweg erhalten geblieben sind.
Die Entdeckung von Mustererkennungsrezeptoren auf der Zelloberfläche zeigte, dass Pflanzen die Anwesenheit konservierter Strukturelemente von Mikroben wahrnehmen.
Die Puzzleteile zusammensetzen
Nach einer Reihe bedeutender Entdeckungen in den letzten Jahrzehnten war es zu Beginn des 21. Jahrhunderts an der Zeit, das pflanzliche Immunsystem in einem umfassenden Modell zusammenzuführen. Im Jahr 2006 entwickelten die Pflanzenimmunologen Jonathan D. G. Jones und Jeffery L. Dangl ein wegweisendes Modell, das mehrere Konzepte vereint, um die komplexe Funktionsweise pflanzlicher Abwehrmechanismen besser zu verstehen (Jones und Dangl, 2006).
Ausgangspunkt ihrer Überlegungen war die Frage, warum pflanzliche Resistenzproteine (die Produkte von R-Genen) Effektorproteine (Avr-Moleküle) aus Pathogenen nicht bereits an der Zelloberfläche erkennen, sondern erst im Zellinneren abfangen. Um diese Frage zu beantworten, war ein Perspektivwechsel erforderlich: Man musste sich zunächst damit befassen, wie Effektoren überhaupt funktionieren. Es zeigte sich, dass viele Effektoren darauf abzielen, die von mikrobiellen Mustern ausgelöste und von Mustererkennungsrezeptoren vermittelte Immunität (Pattern-triggered immunity, PTI) auszuhebeln – also genau jene Abwehrreaktion, die durch PRRs an der Zelloberfläche aktiviert wird. Jones und Dangl formulierten auf Basis dieser Erkenntnisse ein mehrstufiges Modell der pflanzlichen Immunität, das im Wechselspiel zwischen Pathogen und Pflanze vier Phasen durchläuft – das sogenannte „Zig-Zag-Modell“ (Abbildung 4).
Immunrezeptoren entschlüsselt - Ein neues Kapitel der Pflanzenabwehr
Obwohl in den vergangenen 30 Jahren zahlreiche von R-Genen verschlüsselte Immunrezeptoren identifiziert wurden, blieb lange rätselhaft, wie diese Proteine genau aufgebaut sind und wie sie arbeiten. Erst in jüngster Zeit gelang ein entscheidender Durchbruch – ermöglicht durch grundlegende technologische Fortschritte in der Strukturbiologie und biochemischen Analyseverfahren. Dank dieser Technologien lassen sich pflanzliche Immunrezeptoren heute mit atomarer Auflösung in ihrer dreidimensionalen Struktur sichtbar machen (Chai et al., 2023).
Eine zentrale Rolle bei diesen Entdeckungen spielte der Strukturbiochemiker Jijie Chai. Aufbauend auf den molekulargenetischen Erkenntnissen der vergangenen Jahrzehnte trugen seine Arbeiten maßgeblich zu einem biochemischen Verständnis der Funktionsweise pflanzlicher R-Proteine auf der Ebene ihrer dynamischen Raumstrukturen bei. Ein zentrales Prinzip, das sich dabei herauskristallisierte, ist die Oligomerisierung: Viele Immunrezeptoren lagern sich nach ihrer Aktivierung durch Pathogeneffektoren zu symmetrischen, oft auffallend ästhetischen Proteinkomplexen zusammen – den sogenannten Resistosomen (Abbildung 2, Bild ganz rechts).
Diese Resistosomen bilden die molekulare Brücke zwischen Erkennung und Immunantwort. Sie übersetzen das Signal eines eindringenden Pathogens in eine effektive Abwehrreaktion, die die Pflanze vor einer Infektion schützt. Besonders gut untersucht ist ein Mechanismus, bei dem eine weit verbreitete Klasse von Immunrezeptoren, die nach ihrer Aktivierung als Resistosomen in Zellmembranen einlagern und dort Poren bilden. Durch diese Öffnungen strömen Kalziumionen in das Zellinnere, was eine Signalkaskade in der Pflanzenzelle auslöst. Diese führt nicht nur zur Aktivierung verschiedener Abwehrprozesse, sondern oft auch zum programmierten Zelltod – der sogenannten hypersensitiven Reaktion –, die eine Ausbreitung des Erregers im Gewebe verhindert.
Eine zweite Klasse von Immunrezeptoren arbeitet nach einem anderen Prinzip: Sie sorgen dafür, dass kleine Moleküle produziert werden und bestimmte Signalkomponenten in der Zelle aktivieren. Dies führt zu einer Vervielfachung des ursprünglichen Immunsignals mit einer umfassenden Abwehrreaktion, die wiederum den Zelltod auslöst und die Pflanze vor Krankheitserregern schützt (Locci et al., 2023).
Blick nach vorn – Pflanzliche Immunität als Schlüssel zur Ernährungssicherheit
Was bedeuten diese neuen Erkenntnisse für die pflanzliche Immunabwehr? Nachdem die beiden Hauptklassen der pflanzlichen Immunrezeptoren identifiziert worden waren, führten Fortschritte bei der kostengünstigen Sequenzierung komplexer Genome von Nutzpflanzen und ihren wilden Verwandten zur Entdeckung eines enormen Reservoirs potenzieller R-Gene. Heute wissen wir, dass Pflanzenzüchter:innen seit über einem Jahrhundert nur einen winzigen Bruchteil dieser immensen natürlichen Ressource genutzt haben, um Resistenzgene aus wilden Verwandten in moderne Nutzpflanzen einzukreuzen.
Doch der klassische Weg – das Einkreuzen von Resistenzgenen aus wilden Verwandten – ist langwierig und aufwändig. Oft dauert es zehn Jahre oder länger, bis daraus eine marktreife Sorte entsteht. Hinzu kommt: Pflanzenzüchtung hinkt den Krankheitserregern häufig hinterher. Diese verändern sich durch Mutationen oder verbreiten sich geografisch rasant – mit der Folge, dass die eingekreuzten R-Gene ihre Wirkung verlieren, weil die Erreger-Effektoren nicht mehr erkannt werden. Ein Phänomen, das bereits Harold Flor beschrieb: Krankheit und Resistenz sind keine unveränderlichen Eigenschaften, sondern unterliegen im Laufe der Zeit dynamischen Änderungen auf Populationsebene. Zudem ist die klassische Züchtung auf genetisch nahe verwandte Arten beschränkt, sodass potenziell nützliche Resistenzgene aus weiter entfernten Arten unerreichbar bleiben. Doch mit dem heutigen Wissen über die Struktur und Funktionsweise von R-Genen und ihrer dazugehörigen Proteine eröffnen sich ungeahnte Optionen und es stellt sich die Frage: Gibt es nicht bessere Wege, bewährte und ertragreiche Kulturpflanzen gezielt gegen Krankheiten zu schützen?
Die Pflanzenzüchtung schöpft bislang nur einen Bruchteil des natürlichen Repertoires an Resistenzgenen aus.
Neue Wege: Genom-Editierung und maßgeschneiderte Pflanzenimmunität
In den letzten Jahren haben Wissenschaftler:innen begonnen, mithilfe moderner Gen-Editierungstechnologien neuartige Immunrezeptoren zu entwickeln. Dank tiefer Kenntnisse über den molekularen Aufbau und die Funktionsweise dieser Proteine lassen sich Rezeptoren heute prinzipiell maßgeschneidert konstruieren (z. B. Cesari et al., 2022; Förderer et al., 2022). Ein Großteil aktueller Forschung liegt hier auf den intrazellulären Rezeptoren – insbesondere darauf, ihre Erkennungsspezifität zu erweitern.
Was im Bereich der Humanmedizin durch Designer-Antikörper Aufsehen erregt hat, lässt sich inzwischen auch auf Pflanzen übertragen: Durch das Einfügen kleiner, programmierbarer Erkennungsdomänen lassen sich pflanzliche Immunrezeptoren so verändern, dass selbst besonders aggressive Pathogenstämme frühzeitig erkannt und abgewehrt werden können (Kourelis et al., 2023).
Zusätzlich eröffnet der Einsatz künstlicher Intelligenz neue Perspektiven: Mit ihrer Hilfe lassen sich Immunrezeptoren auf der Zelloberfläche entwerfen, die auf neue oder breiter gefasste Erkennungsmuster reagieren (synthetische PRRs). Solche Innovationen erhöhen die Widerstandsfähigkeit von Pflanzen gegenüber einer Vielzahl potenzieller Krankheitserreger. Ein weiterer Vorteil moderner Genom-Editierung besteht darin, dass Forschende nicht mehr auf Modellpflanzen wie Arabidopsis thaliana beschränkt sind. Stattdessen können gezielte genetische Veränderungen direkt in landwirtschaftlich genutzten Pflanzen vorgenommen werden – schneller, präziser und praxisnäher als je zuvor.
Ein besonders vielversprechender Ansatz ist das sogenannte „Stapeln“ von Resistenzgenen: Dabei werden mehrere R-Gene wie Perlen auf einer Schnur aneinandergereiht in das Pflanzengenom eingefügt, die jeweils unterschiedliche Effektormoleküle von Pathogenen erkennen. Diese „genetische Stapelung“ kann eine langfristigere Immunität erzeugen – eine, die von sich anpassenden Krankheitserregern nur schwer umgangen werden kann..
Ein eindrucksvolles Beispiel ist die Einführung einer Kombination aus fünf R-Genen in Weizen. Mithilfe von Genom-Editierung gelang es, eine stabile Resistenz gegen den Stängelrost zu erzeugen – eine der Hauptursachen für massive Ernteausfälle bei Weizen, insbesondere in afrikanischen Anbauregionen (Luo et al., 2021). Gleichzeitig gilt: Genom-Editierung ist kein Allheilmittel für alle Herausforderungen der Pflanzenzüchtung. Vielmehr sollte sie als eines von mehreren wirkungsvollen Werkzeugen in der Pflanzenzüchtung verstanden werden. Denn es gibt weiterhin wissenschaftliche und praktische Herausforderungen. So sind für viele R-Gene noch keine passenden AVR-Effektoren identifiziert worden.
Auch lässt sich schwer vorhersagen, wie schnell sich Krankheitserreger genetisch anpassen, wenn sie dem gleichzeitigen Selektionsdruck mehrerer gestapelter R-Gene ausgesetzt sind. Eine besondere Herausforderung sind nekrotrophe Pathogene – Krankheitserreger, die sich von absterbendem Pflanzengewebe ernähren. In solchen Fällen ist es besonders schwierig, wirksame R-Gene zu identifizieren. Ein bekanntes Beispiel ist die Ährenfusariose beim Weizen, verursacht durch Pilze der Gattung Fusarium, die offenbar mehrere alternative Wege nutzen, um Krankheiten zu verursachen. Trotz dieser offenen Fragen bietet die Genom-Editierung aus wissenschaftlicher Sicht enorme Vorteile gegenüber klassischen Züchtungsverfahren – vor allem durch ihre Präzision, Effizienz und die deutlich verkürzten Entwicklungszeiten.
Genom-Editierung – ein besonders wirksames Werkzeug unter vielen.
Genom-Editierung zwischen Innovation und Akzeptanz
Ein zentrales Hindernis für die breite Anwendung von Genom-Editierung in der Pflanzenzüchtung bleibt die gesellschaftliche Akzeptanz genetischer Veränderungen bei Nutzpflanzen. Hinzu kommen regulatorische Hürden: Jede neue Sorte muss in jedem Bestimmungsland separat zugelassen werden – ein aufwändiger und teils langwieriger Prozess.
Zwei Aspekte verdienen in diesem Zusammenhang besondere Beachtung: Erstens beruhen viele der derzeit gültigen gesetzlichen Regelungen zu genetisch veränderten Organismen (GVO) auf rechtlichen Grundlagen, die in einer Zeit entstanden, als moderne Methoden wie die Genom-Editierung noch nicht existierten. Damals war nicht abzusehen, wie präzise Eingriffe in das Erbgut heute möglich sein würden.
Um es mit den Worten des ehemaligen US-Verteidigungsministers Donald Rumsfeld zu sagen: Es gab viele „unbekannte Unbekannte“. Inzwischen verfügen wir über ein tiefes Verständnis der molekularen Vorgänge in Zellen – und über Werkzeuge, mit denen sich Genome gezielt, kontrolliert und vorhersagbar verändern lassen. Zweitens empfinden viele Menschen den Eingriff in die DNA von Nahrungspflanzen als eine Art „Störung der Natur“. Dabei sind moderne Kulturpflanzen wie der heutige Weizen das Ergebnis jahrtausendelanger Züchtung – mit unzähligen genetischen Veränderungen. Im Vergleich dazu sind die durch Genom-Editierung erzeugten Veränderungen oft minimal (Jones, 2022). Außerdem haben viele traditionelle Züchtungsverfahren mit der Selektion von Elitesorten unbeabsichtigt zu einer drastischen Verarmung des Repertoires an natürlichen Resistenzgenen geführt – R-Genen, die in ihrer gesamten Vielfalt noch in Wildpflanzenpopulationen vorkommen.
Hier kommt der Wissenschaftskommunikation eine entscheidende Rolle zu. Nur wenn wissenschaftliche Zusammenhänge klar und verständlich vermittelt werden, kann die Gentechnik – mit ihrem Potenzial zur Ertragssteigerung– auf eine breitere gesellschaftliche Zustimmung hoffen.
Genom-Editierung verstehen schafft Vertrauen – und damit Akzeptanz.
Regelungen zur Veränderung von Pflanzen werden gelockert
Inzwischen hat auch die politische Ebene erkannt, dass Innovationen notwendig sind, um Ernährungssicherheit und Umweltschutz langfristig zu gewährleisten – Ziele, die viele der Nachhaltigkeitsziele der Vereinten Nationen berühren. Es gilt daher, alle verfügbaren Werkzeuge der Pflanzenzüchtung verantwortungsvoll zu nutzen.
Die Europäische Kommission schlägt vor, eine neue Kategorie für Pflanzen einzuführen, die mittels gezielter Genom-Editierung verändert wurden, deren Veränderungen aber auch durch natürliche Mutationen oder klassische Züchtung hätten entstehen können. In solchen Fällen könnten die strengen GVO-Vorschriften gelockert werden.
Beispielsweise dürfen eingefügte DNA-Sequenzen nicht länger als 20 Nukleotide in einem DNA-Strang sein – größere Einfügungen auf natürlichem Weg gelten als äußerst unwahrscheinlich. Produkte moderner Techniken wie CRISPR-Cas9 (Abbildung 5) würden unter den geplanten Regelungen in der EU nicht mehr automatisch den aufwändigsten Risikobewertungen und Kennzeichnungspflichten unterliegen.
Auch das Vereinigte Königreich England hat 2023 mit dem „Genetic Technology (Precision Breeding) Act“ (Gesetz zur gentechnischen Präzisionszüchtung) einen neuen Rechtsrahmen geschaffen, der nicht mehr die Methode, sondern das Ergebnis bewertet: Wenn ein bestimmtes Gen auch auf herkömmlichem Weg in eine Pflanze eingebracht werden könnte, gilt dessen gezielte Einführung durch Genom-Editierung als ebenso sicher.
Um Umweltziele zu erreichen und die Ernährung der Zukunft zu sichern, müssen wir alle verfügbaren Werkzeuge der Pflanzenzüchtung nutzen.
Ein potenzieller Gewinner dieser neuen Flexibilität ist die Kartoffel. Ihre Züchtung ist traditionell besonders aufwändig, da sie tetraploid ist – sie besitzt vier Kopien jedes Chromosoms. Das bedeutet auch, dass jedes Gen vierfach vorhanden ist, was die Züchtung neuer Sorten mit genau den gewünschten Eigenschaften komplex und zeitaufwendig macht. Durch Genom-Editierung könnte die Kartoffel womöglich wesentlich besser gegen Krankheiten als bisher geschützt werden. In England werden derzeit Kartoffeln getestet, die so resistent gegen Kraut- und Knollenfäule sowie virusbedingte Samenerkrankungen gemacht wurden – und da diese Resistenzgene aus wilden Kartoffelverwandten stammen erfüllen sie die Kriterien des britischen Gesetzes über Gentechnologie (Präzisionszucht).
Pflanzenschutzmittel stellen heute eine von mehreren Strategien zum Schutz von Pflanzen dar
Trotz aller Fortschritte bleibt der Einsatz von Pflanzenschutzmitteln auch in Zukunft ein Teil globaler Nahrungsmittelproduktion. Gleichzeitig ermöglichen molekulare Erkenntnisse über pflanzliche Immunität den gezielten Einsatz dieser Werkzeuge – ergänzt durch neue Strategien, die auch mit einer Reduktion der Verwendung chemischer Mittel kombinierbar sind.
Einige große Pflanzenschutzmittelhersteller wie BAYER gehen bereits neue Wege und ziehen sich schrittweise aus der Entwicklung bestimmter Pestizide zurück, um Alternativen zu fördern. Der Fokus richtet sich verstärkt auf sogenannte „Biologika“, also Präparate natürlichen Ursprungs.
Ein Beispiel ist das Präparat Serenade®, das auf dem Bakterium Bacillus subtilis beruht. Es wirkt vermutlich zweifach: durch direkte Hemmung schädlicher Pilze und durch Aktivierung der pflanzlichen Immunantwort. Allerdings ist auch hier Vorsicht geboten – aktuelle Studien zeigen, dass solche biologischen „Impfstoffe“ in der Landwirtschaft oft noch nicht ausreichend zuverlässig wirken (Giller et al., 2024; Koziol et al., 2024).
Fazit – 100 Jahre spannender Fortschritt
Unser Verständnis der pflanzlichen Immunität hat in den letzten 100 Jahren enorme Fortschritte gemacht. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts war noch unklar, was Gene überhaupt sind – heute können wir in vielen Fällen auf molekularer Ebene nachvollziehen, wie pflanzliche Immunrezeptoren Krankheitserreger erkennen und effektive Abwehrreaktionen auslösen. Während die Züchtung früher einem „Glücksspiel“ glich, verfügen wir heute über präzise Werkzeuge, mit denen Wissenschaftler:innen Gene zwischen Organismen übertragen, gezielt ein- oder ausschalten und sogar feinste Veränderungen in der Gensequenz vornehmen können, um die Erkennung von Krankheitserregern zu verbessern. Doch mit dem wissenschaftlichen Fortschritt wachsen auch die gesellschaftlichen Herausforderungen. Die Frage ist nicht mehr nur, was möglich ist – sondern wie wir mit den Möglichkeiten verantwortungsvoll umgehen wollen. Die Zukunft der Pflanzenzüchtung liegt nicht allein in der Technik, sondern ebenso in der Bereitschaft, Chancen und Risiken offen zu diskutieren – und gemeinsam zu entscheiden, wie wir unsere natürlichen Ressourcen nutzen, um Ernährungssicherheit, Nachhaltigkeit und globale Gesundheit fördern.
Acevedo-Garcia J, Kusch S, Panstruga R. Magical mystery tour: MLO proteins in plant immunity and beyond. New Phytol. 2014 Oct;204(2):273-81. doi: 10.1111/nph.12889. PMID: 25453131.
Bent AF, Kunkel BN, Dahlbeck D, Brown KL, Schmidt R, Giraudat J, Leung J, Staskawicz BJ. RPS2 of Arabidopsis thaliana: a leucine-rich repeat class of plant disease resistance genes. Science. 1994 Sep 23;265(5180):1856-60. doi: 10.1126/science.8091210. PMID: 8091210.
Biffen RH. Mendel’s law of inheritance and wheat breeding. J Agric Sci. 1905. 1;4–48
Boller T, Felix G. A renaissance of elicitors: perception of microbe-associated molecular patterns and danger signals by pattern-recognition receptors. Annu Rev Plant Biol. 2009;60:379-406. doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105346. PMID: 19400727.
Boudrot A, Pico J, Merle I, Granados E, Vílchez S, Tixier P, Filho Ede M, Casanoves F, Tapia A, Allinne C, Rice RA, Avelino J. Shade Effects on the Dispersal of Airborne Hemileia vastatrix Uredospores. Phytopathology. 2016 Jun;106(6):572-80. doi: 10.1094/PHYTO-02-15-0058-R. Epub 2016 Apr 4. PMID: 26828230.
Butelli E, Titta L, Giorgio M, Mock HP, Matros A, Peterek S, Schijlen EG, Hall RD, Bovy AG, Luo J, Martin C. Enrichment of tomato fruit with health-promoting anthocyanins by expression of select transcription factors. Nat Biotechnol. 2008 Nov;26(11):1301-8. doi: 10.1038/nbt.1506. Epub 2008 Oct 26. PMID: 18953354.
Büschges R, Hollricher K, Panstruga R, Simons G, Wolter M, Frijters A, van Daelen R, van der Lee T, Diergaarde P, Groenendijk J, Töpsch S, Vos P, Salamini F, Schulze-Lefert P. The barley Mlo gene: a novel control element of plant pathogen resistance. Cell. 1997 Mar 7;88(5):695-705. doi: 10.1016/s0092-8674(00)81912-1. PMID: 9054509.
Cesari S, Xi Y, Declerck N, Chalvon V, Mammri L, Pugnière M, Henriquet C, de Guillen K, Chochois V, Padilla A, Kroj T. New recognition specificity in a plant immune receptor by molecular engineering of its integrated domain. Nat Commun. 2022 Mar 21;13(1):1524. doi: 10.1038/s41467-022-29196-6. PMID: 35314704; PMCID: PMC8938504.
Chai J, Song W, Parker JE. New Biochemical Principles for NLR Immunity in Plants. Mol Plant Microbe Interact. 2023 Aug;36(8):468-475. doi: 10.1094/MPMI-05-23-0073-HH. Epub 2023 Sep 11. PMID: 37697447.
Dodds PN. From Gene-for-Gene to Resistosomes: Flor's Enduring Legacy. Mol Plant Microbe Interact. 2023 Aug;36(8):461-467. doi: 10.1094/MPMI-06-23-0081-HH. Epub 2023 Sep 11. PMID: 37697270.
Evans, LT. Feeding the Ten Billion: Plants and population growth. Cambridge University Press, Cambridge. 1998
Förderer A, Li E, Lawson AW, Deng YN, Sun Y, Logemann E, Zhang X, Wen J, Han Z, Chang J, Chen Y, Schulze-Lefert P, Chai J. A wheat resistosome defines common principles of immune receptor channels. Nature. 2022 Oct;610(7932):532-539. doi: 10.1038/s41586-022-05231-w. Epub 2022 Sep 26. PMID: 36163289; PMCID: PMC9581773.
Gandara L, Jacoby R, Laurent F, Spatuzzi M, Vlachopoulos N, Borst NO, Ekmen G, Potel CM, Garrido-Rodriguez M, Böhmert AL, Misunou N, Bartmanski BJ, Li XC, Kutra D, Hériché JK, Tischer C, Zimmermann-Kogadeeva M, Ingham VA, Savitski MM, Masson JB, Zimmermann M, Crocker J. Pervasive sublethal effects of agrochemicals on insects at environmentally relevant concentrations. Science. 2024 Oct 25;386(6720):446-453. doi: 10.1126/science.ado0251. Epub 2024 Oct 24. PMID: 39446951.
Gelvin SB. Agrobacterium-mediated plant transformation: the biology behind the "gene-jockeying" tool. Microbiol Mol Biol Rev. 2003 Mar;67(1):16-37, table of contents. doi: 10.1128/MMBR.67.1.16-37.2003. PMID: 12626681; PMCID: PMC150518.
Giller KE, Ardley J, James EK, Unkovich MJ. Science losing its way: examples from the realm of microbial N2‑fixation in cereals and other non‑legumes Plant Soil. 2024 https://doi.org/10.1007/s11104-024-07001-1
Herrera-Estrella L, Depicker A, Van Montagu M, Schell J. Expression of chimaeric genes transferred into plant cells using a Ti-plasmid-derived vector. 1983. Biotechnology. 1992;24:377-81. PMID: 1422044.
Jones JD. Curr Biol. 2022 Dec 5; R1292-R1293. doi: 10.1016/j.cub.2022.10.035
Jones JD, Dangl JL. The plant immune system. Nature. 2006 Nov 16;444(7117):323-9. doi: 10.1038/nature05286. PMID: 17108957.
Kourelis J, Marchal C, Posbeyikian A, Harant A, Kamoun S. NLR immune receptor-nanobody fusions confer plant disease resistance. Science. 2023 Mar 3;379(6635):934-939. doi: 10.1126/science.abn4116. Epub 2023 Mar 2. PMID: 36862785.
Koziol L, McKenna TP, Bever JD. Meta-analysis reveals globally sourced commercial mycorrhizal inoculants fall short. New Phytol. 2025 May;246(3):821-827. doi: 10.1111/nph.20278. Epub 2024 Nov 21. PMID: 39569734.
Locci F, Wang J, Parker JE. TIR-domain enzymatic activities at the heart of plant immunity. Curr Opin Plant Biol. 2023 Aug;74:102373. doi: 10.1016/j.pbi.2023.102373. Epub 2023 May 5. PMID: 37150050.
Luo M, Xie L, Chakraborty S, Wang A, Matny O, Jugovich M, Kolmer JA, Richardson T, Bhatt D, Hoque M, Patpour M, Sørensen C, Ortiz D, Dodds P, Steuernagel B, Wulff BBH, Upadhyaya NM, Mago R, Periyannan S, Lagudah E, Freedman R, Lynne Reuber T, Steffenson BJ, Ayliffe M. A five-transgene cassette confers broad-spectrum resistance to a fungal rust pathogen in wheat. Nat Biotechnol. 2021 May;39(5):561-566. doi: 10.1038/s41587-020-00770-x. Epub 2021 Jan 4. PMID: 33398152.
Mansfield JW. From bacterial avirulence genes to effector functions via the hrp delivery system: an overview of 25 years of progress in our understanding of plant innate immunity. Mol Plant Pathol. 2009 Nov;10(6):721-34. doi: 10.1111/j.1364-3703.2009.00576.x. PMID: 19849780; PMCID: PMC6640528.
Mindrinos M, Katagiri F, Yu GL, Ausubel FM. The A. thaliana disease resistance gene RPS2 encodes a protein containing a nucleotide-binding site and leucine-rich repeats. Cell. 1994 Sep 23;78(6):1089-99. doi: 10.1016/0092-8674(94)90282-8. PMID: 7923358.
Ploetz RC. Fusarium Wilt of Banana. Phytopathology. 2015 Dec;105(12):1512-21. doi: 10.1094/PHYTO-04-15-0101-RVW. Epub 2015 Nov 23. PMID: 26057187.
Savary S, Willocquet L, Pethybridge SJ, Esker P, McRoberts N, Nelson A. The global burden of pathogens and pests on major food crops. Nat Ecol Evol. 2019 Mar;3(3):430-439. doi: 10.1038/s41559-018-0793-y. Epub 2019 Feb 4. PMID: 30718852.
Singh RP, Hodson DP, Jin Y, Lagudah ES, Ayliffe MA, Bhavani S, Rouse MN, Pretorius ZA, Szabo LJ, Huerta-Espino J, Basnet BR, Lan C, Hovmøller MS. Emergence and Spread of New Races of Wheat Stem Rust Fungus: Continued Threat to Food Security and Prospects of Genetic Control. Phytopathology. 2015 Jul;105(7):872-84. doi: 10.1094/PHYTO-01-15-0030-FI. Epub 2015 Jun 29. PMID: 26120730.
Whitham S, Dinesh-Kumar SP, Choi D, Hehl R, Corr C, Baker B. The product of the tobacco mosaic virus resistance gene N: similarity to toll and the interleukin-1 receptor. Cell. 1994 Sep 23;78(6):1101-15. doi: 10.1016/0092-8674(94)90283-6. Erratum in: Cell 1995 May 5;81(3):466. PMID: 7923359.
Figure Panel of Plant Diseases
- Tobacco mosaic virus on tobacco - By R.J. Reynolds Tobacco Company Slide Set - USDA Forest Service, http://www.forestryimages.org/browse/detail.cfm?imgnum=1402027, Public Domain, https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=12089941
- Bacterial wilt - by Eeshie - Own work, CC BY-SA 3.0, https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=2940357
- Wheat stem rust - Public Domain, https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=1214935
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- Soybean cyst nematode - Public Domain, https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=1214836
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Pflanzliche Immunabwehr - Vertiefung
Krankheiten, die von Pflanzenpathogenen – meist Pilze oder Bakterien – verursacht werden, verlaufen in mehreren Schritten (Pfeilmeier et al., 2016). Zunächst müssen die Mikroorganismen auf den Blättern der Pflanze überleben – eine große Herausforderung, da diese Umgebung durch UV-Strahlung, Austrocknung und andere Stressfaktoren geprägt ist. Pilze verbreiten sich über winzige Sporen, die in ihrer Funktion pflanzlichen Samen ähneln. Sie werden durch Wind, Regen oder Insekten verbreitet. Nach dem Kontakt mit dem Blatt, sondern die Sporen klebrige Substanzen ab, mit denen sie sich fest an der Blattoberfläche verankern. Anschließend bilden sie Hyphen – fadenartige Zellstrukturen –, die sich entweder oberflächlich ausbreiten oder in das Blattinnere eindringen, wo sie sich zwischen den Pflanzenzellen verzweigen (Doehlemann et al., 2017). Bakterien bewegen sich aktiv über die Blattoberfläche und setzen Stoffe frei, die entweder das Öffnen der Spaltöffnungen (Stomata) fördern oder die Blattstruktur so verändern, dass ein Eindringen erleichtert wird. Stomata sind winzige Poren in der Blattoberfläche, die den Gasaustausch und die Transpiration regulieren. Da sie potenzielle Eintrittspforten für Krankheitserreger darstellen, schließen Pflanzen sie bei der Erkennung mikrobieller Signale. Pathogene Bakterien haben jedoch Strategien entwickelt, um diese Abwehr zu umgehen: Sie verhindern aktiv das Schließen der Stomata und verschaffen sich so Zugang zum Blattinneren (Melotto et al., 2006). Viele Pilze nutzen eine andere Taktik: Sie bilden kuppelförmige Zellen, mit denen sie die äußerste Zellschicht des Blattes mechanisch oder durch zellwandauflösende Enzyme durchdringen. Ist diese Barriere überwunden, kommen unterschiedlichste Strategien zum Einsatz, um Zellfunktionen und Pflanzengewebe zugunsten des Erregers umzuprogrammieren. Bakterien und Pilze produzieren beispielsweise Toxine, die entweder direkt Pflanzenzellen schädigen oder durch molekulare Nachahmung pflanzlicher Signalstoffe deren Kommunikationswege stören. Spezialisierte pilzliche Erreger bilden sogenannte Haustorien – Infektionsstrukturen, die Nährstoffe gezielt aus lebenden Pflanzenzellen zum Pilz umleiten.
Eine häufig genutzte Strategie vieler Pathogene ist die Abgabe von Effektoren – Molekülen, die entweder in den Zellzwischenraum oder direkt in die Wirtszellen eingeschleust werden. Effektoren sind meist sekretierte Proteine oder spezielle Stoffwechselprodukte, die gezielt pflanzliche Signalwege manipulieren und Strukturen im Wirt verändern. Häufig unterdrücken sie die Immunantwort der Pflanze, manche können sogar den Stoffwechsel der infizierten Zellen komplett umprogrammieren. Dabei verfolgen verschiedene Erreger unterschiedliche Ziele: Biotrophe Pilze, die auf lebendes Pflanzengewebe angewiesen sind, halten infizierte Zellen so lange wie möglich am Leben, um sich weiter auszubreiten. Nekrotrophe Pilze hingegen töten Pflanzenzellen gezielt ab, um an deren Nährstoffe zu gelangen.
Pflanzen verfügen über erstaunlich effektive Abwehrmechanismen, die das Wachstum von Krankheitserregern eindämmen können. Wie genau diese Abwehrreaktionen das Fortschreiten einer Infektion jedoch unterbinden, ist bislang nur unvollständig verstanden (Jian et al., 2024). Die Forschung konzentrierte sich bisher vor allem auf die Erkennung von Erregern – ein Schritt, der oft schon genügt, um die Ausbreitung sehr unterschiedlicher Mikroorganismen wie Bakterien, Pilze, Oomyceten, Viren oder Nematoden wirksam zu begrenzen. Welche zellulären Prozesse anschließend tatsächlich für die Abwehr sorgen, ist jedoch noch nicht umfassend verstanden.
Einer der am besten untersuchten Mechanismen ist die sogenannte Hypersensitivitätsreaktion (HR). Dabei töten Pflanzen gezielt eine begrenzte Zahl eigener Zellen ab, um die Ausbreitung des Pathogens zu verhindern und benachbarte Zellen zu alarmieren. Die HR wirkt vermutlich auf mehreren Ebenen: Sie kappt die Nährstoffversorgung, schafft physische Barrieren und begrenzt den Lebensraum des Pathogens – ein besonders wirksames Mittel gegen Krankheitserreger, die auf lebende Wirtszellen angewiesen sind (Balint-Kurti, 2019).
Die HR ist in der Regel eingebettet in ein ganzes Netzwerk weiterer Immunreaktionen, was die Identifikation der letztlich wirksamen Mechanismen erschwert. Eine wichtige Rolle spielen dabei sogenannte ROS (reactive oxygen species) – hochreaktive, instabile Moleküle, die auf Sauerstoff, Wasser und Wasserstoffperoxid basieren. ROS können direkt toxisch auf eindringende Mikroben wirken, gleichzeitig aber auch als Signalmoleküle fungieren, die umfassende Immunreaktionen der Pflanze aktivieren (Qi et al., 2017). Darüber hinaus sind weitere Abwehrprozesse beteiligt: die Bildung und Freisetzung antimikrobieller Pflanzenstoffe (Phytoalexine; siehe Entdeckung der MAMPs), die gezielte Verstärkung der Zellwand sowie durch Kalziumionen vermittelte Ströme durch Membranen, die spezifische Signalkaskaden innerhalb der Pflanzenzelle auslösen.
Hinzu kommt eine weitere Erkenntnis: Resistenz und Hypersensitivitätsreaktion müssen nicht zwangsläufig miteinander verknüpft sein – das heißt, der programmierte Zelltod ist offenbar keine zwingende Voraussetzung dafür, dass eine Pflanze gegen ein Pathogen resistent ist.
Bestimmte Pflanzenkrankheiten – etwa die sogenannte Wurzelhalsgalle – entstehen durch tumorartige Wucherungen an der Kronenregion, also dem Übergang zwischen Wurzel und Spross. Ausgelöst werden diese Tumore durch das natürliche Bodenbakterium Agrobacterium tumefaciens. Dringt es über Wunden in das Pflanzengewebe ein, löst es dort eine unkontrollierte Zellvermehrung und schnelle Tumorbildung aus.
Bei der Untersuchung dieser Wucherungen entdeckten Forschende, dass Agrobacterium gezielt den Stoffwechsel pflanzlicher Zellen manipuliert. Der entscheidende Verdacht: Das Bakterium überträgt fremde DNA in das Genom der Pflanzenzelle.
Zunächst wurde diese Hypothese skeptisch betrachtet. Doch schon bald gelang der Nachweis, dass krankheitserregende Agrobacterium-Stämme ein ringförmiges DNA-Molekül enthalten – das sogenannte Ti-Plasmid (tumor-inducing plasmid), das in nicht-tumorbildenden Agrobakterienstämmen fehlt. Während der Infektion schleust das Bakterium einen Teil dieser DNA – die sogenannte T-DNA (transfer DNA) – in den Zellkern der Pflanze ein. Die T-DNA integriert sich in das pflanzliche Genom und programmiert das Wachstum der befallenen Zellen so um, dass sie unkontrolliert proliferieren und Tumorgewebe bilden. Es handelt sich um einen sogenannten „horizontalen Gentransfer“ zwischen zwei biologisch sehr unterschiedlichen Organismen – Bakterium und Pflanze.
Diese Entdeckung ebnete den Weg für eine elegante biotechnologische Anwendung: die Nutzung von Agrobacterium als natürliche „Genfähre“, um gezielt fremde Gene in Pflanzen einzuschleusen. Damit dies ohne krankhafte Tumorbildung möglich ist, entfernten Wissenschaftler:innen die tumorverursachenden Gene aus der T-DNA und ersetzten sie durch beliebige Zielgene. Der eigentliche T-DNA-Transfermechanismus blieb dabei vollständig funktionsfähig. Auf diese Weise kann die modifizierte T-DNA erfolgreich ins pflanzliche Genom integriert werden, ohne das Gewebe zu schädigen. Aus den so transformierten Zellen lassen sich fruchtbare transgene Pflanzen regenerieren, die das eingeführte „Wunschgen“ auch an ihre Nachkommen weitergeben.
Die Agrobacterium-vermittelte Transformation war ein Meilenstein der grünen Gentechnik. Erstmals wurde es möglich, Gene über Artgrenzen hinweg gezielt zu übertragen – eine Revolution gegenüber der bisherigen Züchtung, die auf langwierige sexuelle Kreuzungen innerhalb einer Art beschränkt war. Heute erlaubt dieser Ansatz nicht nur die gezielte Veränderung von Pflanzenmerkmalen, sondern auch die Produktion nützlicher Proteine in Pflanzen – etwa zum Schutz vor Schädlingen, Krankheiten oder Herbiziden.
Schon in den 1990er-Jahren war das Konzept sogenannter Elicitoren – Moleküle, die pflanzliche Abwehrreaktionen auslösen – gut etabliert. Doch ihre genaue chemische Natur, ihre Vielfalt und die dazugehörigen pflanzlichen Rezeptoren blieben weitgehend unbekannt. Man vermutete damals, dass es sich bei Elicitoren vor allem um Polysaccharide (Kohlenhydrate) handelte. Charakteristisch für ihre Wirkung war die Aktivierung antimikrobieller Substanzen, der sogenannten Phytoalexine.
Die einzigen bis dahin bekannten extrazellulären Elicitoren bakteriellen Ursprungs waren sogenannte Harpine. Auf der Suche nach ähnlichen Molekülen untersuchten Forschende das Bakterium Pseudomonas syringae pv. tabaci, einen Erreger, der Tabakpflanzen befällt. Dabei entdeckten sie überraschend nicht ein weiteres Harpin, sondern ein ganz anderes Protein: Flagellin – den Hauptbestandteil der bakteriellen Geißeln, die für deren Bewegung sorgen.
Bald zeigte sich, dass Pflanzen nur eine bestimmte, evolutionär stark konservierte Sequenz im Flagellin erkennen konnten. Diese wurde später als Mikroben assoziiertes molekulares Muster (MAMP, engl. microbe-associated molecular pattern) bekannt. Doch welches pflanzliche Rezeptorprotein war für die Erkennung dieses MAMPs verantwortlich?
Um dies herauszufinden, führten Wissenschaftler:innen eine Zufallsmutagenese der pflanzlichen DNA mit einer Chemikalie durch und suchten nach seltenen Pflanzenmutanten, die nicht mehr auf Flagellin reagierten. Dies führte zur Identifikation und Klonierung des ersten Pattern Recognition Receptors (PRR), der den Namen FLS2 erhielt (die Kandidaten FLS1 und FLS3 erwiesen sich später nicht als funktionelle Rezeptoren; Gómez-Gómez, 2000).
Was bedeutete diese Entdeckung für das Verständnis pflanzlicher Immunität? Als Forschende bakterielle Erreger direkt in die Pflanzenblätter injizierten, zeigten Wildtyp-Pflanzen und FLS2-Mutanten keinen Unterschied in ihrer Resistenz. Wurde der Erreger jedoch auf die Blattoberfläche gesprüht – also der natürliche Infektionsweg über die Spaltöffnungen (Stomata) gewählt – zeigten sich die FLS2-Mutanten deutlich anfälliger. Das deutete darauf hin, dass FLS2 an der Blattoberfläche, insbesondere an den Stomata, Flagellin erkennt und daraufhin die pflanzliche Abwehr aktiviert.
Diese wegweisenden Ergebnisse wurden 2004 in der Fachzeitschrift Nature veröffentlicht (Zipfel et al., 2004). Bis dahin galt die Vorstellung, dass Flagellin ein pflanzliches Immunsignal auslösen könne, noch als spekulativ. Die Publikation markierte daher einen Wendepunkt – und machte Flagellin zum Modellsystem für die Erforschung pflanzlicher Immunantworten gegenüber Pathogenen.
Um das sogenannte zig-zag oder zig-zag-zig Modell (Zickzack- Model, Abbildung 4) der pflanzlichen Immunität zu verstehen, das erstmals 2006 konzipiert wurde (Jones and Dangl, 2006), ist es wichtig zu wissen, dass das pflanzliche Immunsystem aus mehreren Ebenen besteht – definiert durch zwei unterschiedliche Interaktionen zwischen Pflanze und Pathogen.
In der ersten Ebene, die außerhalb der Pflanzenzelle stattfindet, erkennen sogenannte Pattern-Recognition-Rezeptoren (PRRs), die sich in der Zellmembran der Pflanze befinden, pathogene Mikroben. Sie tun dies, indem sie bestimmte molekulare Muster (sogenannte Elicitoren) identifizieren, die charakteristisch für Mikroben sind. Diese Muster werden als mikrobielle oder pathogenassoziierte molekulare Muster bezeichnet – auf Englisch: MAMPs (Microbe-Associated Molecular Patterns) bzw. PAMPs (Pathogen-Associated Molecular Patterns). Ein Beispiel für ein solches MAMP ist Flagellin – ein Protein, das die fadenförmigen Geißeln vieler Bakterien bildet und für deren Fortbewegung notwendig ist. Gegen diese erste Immunebene kann das Pathogen kaum etwas ausrichten – ihre Aktivierung ist für Mikroben schwer zu vermeiden. Wäre das allerdings alles, gäbe es keine Pflanzenkrankheiten. Daher folgt eine zweite Immunebene, die größtenteils innerhalb der Pflanzenzelle abläuft: Pathogene schleusen sogenannte Effektoren in die Zelle ein, um die erste Abwehrschicht zu umgehen – entweder, indem sie die Erkennung durch die PRRs blockieren oder – häufiger – indem sie die nachgeschaltete Immunantwort der Pflanze stören. Würde die Interaktion zwischen Pflanze und Pathogen an dieser Stelle enden, wären Pflanzen dem Pathogen ausgeliefert. Deshalb existiert eine dritte Ebene: In dieser erkennt ein pflanzliches Resistenzprotein (R-Protein) den spezifischen Effektor des Pathogens – was einen zweiten Abwehrmechanismus in Gang setzt, der als Resistenzreaktion bezeichnet wird. Dieser ist oft mit dem programmierten Zelltod (Hypersensitivitätsreaktion) am Ort der Infektion verbunden, um dem Erreger das weitere Wachstum zu verwehren. Interessanterweise ist bislang unklar, wie genau diese Reaktion das Pathogenwachstum tatsächlich unterbricht. In der vierten Ebene versuchen Pathogene, auch diesen zweiten Abwehrmechanismus zu umgehen. Sie tun dies, indem sie ihr Repertoire an Effektoren verändern – konkret: Sie „werfen“ solche Effektoren ab, die von der Pflanze erkannt werden, und setzen stattdessen andere ein, um unerkannt zu bleiben.
In den letzten fünf Jahren hat die Forschung rasante Fortschritte darin gemacht zu verstehen, wie pflanzliche Immunrezeptoren aktiviert werden und wie sie die Erkennung von Krankheitserregern in wirksame Abwehrmaßnahmen umsetzen (Chai et al., 2023). Eine zentrale Rolle spielen dabei sogenannte Resistosomen – großvolumige Proteinkomplexe, die bei der Aktivierung intrazellulärer Immunrezeptoren entstehen und als Schaltzentralen der pflanzlichen Immunantwort fungieren.
2019 gelang es erstmals, mithilfe der Kryo-Elektronenmikroskopie (Kryo-EM) die dreidimensionale Struktur eines pflanzlichen Resistosoms aufzuklären: des ZAR1-Komplexes aus der Modellpflanze Arabidopsis thaliana (Wang et al., 2019a; Wang et al., 2019b). Die mit dem Nobelpreis ausgezeichnete Kryo-EM-Technologie erlaubt es, biologische Proben in gefrorenem Zustand in atomarer Auflösung zu untersuchen – eine Schlüsseltechnik zur Darstellung großvolumiger, komplexer Proteine.
Das aktivierte ZAR1-Resistosom ist ein ringförmiges Oligomer, das aus fünf identischen ZAR1-Molekülen besteht, sich in die Plasmamembran der Zelle einlagert und dort einen Ionenkanal bildet. Dieser ermöglicht einen gezielten Einstrom von Calciumionen (Ca²⁺), der in der Zelle eine rasche Immunantwort auslöst und so das Wachstum von Pathogenen eindämmt.
Die Entdeckung von ZAR1 war der Startschuss für eine ganze Reihe weiterer Studien zur Struktur und Funktionsweise von Resistosomen. Schon bald wurde ein ähnlicher Rezeptor in Weizen beschrieben, der ein Effektorprotein des Weizenrost-Erregers erkennt – ebenfalls in Form eines Pentamers (Förderer et al., 2022). Ein besonders spannender Befund: Pflanzen und Tiere nutzen offenbar ähnliche Strategien. In beiden Fällen bilden aktivierte Immunrezeptoren komplexe Oligomere, die
entscheidende Abwehrprogramme - bis hin zum Zelltod und vollständiger Resistenz gegenüber Krankheitserregern - in Gang setzen. (Hu und Chai, 2023).
In Pflanzen kristallisiert sich dabei ein zentrales Prinzip heraus: Resistosome bestimmter Rezeptorklassen wirken als durch Pathogene aktivierte Ionenkanäle in Zellmembranen. Durch die Öffnung dieser Kanäle strömen Calciumionen – universelle Signalmoleküle in allen Organismen – in die Pflanzenzelle ein und lösen dort die Immunabwehr aus. Aktuell wird intensiv untersucht, wie dieser Calciumanstieg im Zellinneren in koordinierte Abwehrprogramme übersetzt wird. Vieles spricht dafür, dass Pflanzen über ein gemeinsames „Calcium-Decodierungssystem“ verfügen, das diese Signale gezielt in Immunreaktionen überführt.
Neben den kanalbildenden Resistosomen gibt es eine zweite Hauptklasse, die nicht als Kanal, sondern als Enzym fungiert. Diese Resistosomen besitzen eine TIR-Domäne (Toll/interleukin-1/resistance), die ursprünglich in Bakterien entstand und dort der Abwehr gegenüber tödlichen Bakteriophagen (Viren) diente. Über die Evolution hinweg blieb diese Domäne erhalten – bis hin zum Menschen, wo sie zum Beispiel beim programmierten Zelltod von Nervenzellen eine Rolle spielt.
In Pflanzen erzeugen TIR-Domänen spezifische Signalmoleküle, die an pflanzliche Rezeptoren binden und deren Struktur verändern. Diese modifizierten Rezeptoren werden wiederum von sogenannten Helfer-Rezeptoren erkannt, die resistosom-ähnliche Calciumkanäle bilden (Jacob et al., 2021; Huang et al., 2022; Jia et al., 2022). Im Fall der pflanzlichen Immunabwehr ist ein entscheidender nachgelagerter Schritt des pflanzlichen Immunsystems also die Erkennung solcher modifizierter Wirtsproteine – auch bekannt als „modifiziertes Selbst“. Auch hier spielt Calcium eine zentrale Rolle in der Signalweitergabe. Spannend ist zudem: Neueste 3D-Strukturanalysen zeigen, dass pathogen- und selbstaktivierte Rezeptoren nach denselben molekularen Prinzipien funktionieren. Das eröffnet ganz neue Möglichkeiten, um gezielt Rezeptoren oder Signalkomponenten zu entwickeln – mit dem Ziel, Pflanzen gegen Krankheitserreger langfristig widerstandsfähiger zu machen.
CRISPR steht für Clustered Regularly Interspaced Short Palindromic Repeats – regelmäßig angeordnete, kurze palindromische DNA-Wiederholungen. Das CRISPR-System zur Genom-Editierung basiert auf einer Endonuklease, meist dem Schneideenzym Cas9 (es existieren auch andere Varianten), die mithilfe einer sogenannten Guide-RNA – einer kurzen Leit-RNA – zielgerichtet programmiert werden kann.
Werkzeuge zur Genom-Editierung gibt es schon seit Jahrzehnten. Was CRISPR jedoch revolutionär macht, sind seine außergewöhnliche Flexibilität und hohe Präzision. Forschende aus verschiedensten Disziplinen können damit gezielt nahezu jede beliebige Stelle im Erbgut verändern. Seit seiner Etablierung als molekularbiologisches Werkzeug hat sich CRISPR weltweit in der Forschung durchgesetzt (Adli et al., 2018).
Zwar wurde das CRISPR-System bereits in den späten 1980er-Jahren in Bakterien entdeckt, doch erst in den 2000er-Jahren konnten Wissenschaftler:innen seine biologische Funktion entschlüsseln: Es handelt sich um ein Abwehrsystem, das Bakterien gegen Infektionen durch Bakteriophagen (Viren) schützt. Dabei nutzen sie CRISPR, um eindringende Viren zu erkennen und gezielt auszuschalten. Der Mechanismus dahinter: Dringt ein Virus in eine Bakterienzelle ein, „stiehlt“ das Bakterium einen Teil der viralen DNA und baut ihn in sein eigenes Genom ein. Bei einem erneuten Angriff kann es diesen Erreger dadurch schnell identifizieren und bekämpfen – ähnlich dem Gedächtnis des menschlichen Immunsystems, das Erreger mithilfe von Antikörpern wiedererkennt (Abbildung 5).
Frühere Werkzeuge zur Genom-Editierung basierten auf einzelnen, spezifisch entworfenen Proteinen, deren Aminosäuresequenz für jedes Zielgen mühsam angepasst werden musste – ein aufwendiger und fehleranfälliger Prozess.
Mit CRISPR wurde dieser Schritt entscheidend vereinfacht: Statt ein neues Protein zu entwerfen, genügt es, die Guide-RNA entsprechend anzupassen – eine technisch einfache und präzise Aufgabe. Das System funktioniert dabei wie ein GPS-Navigationsgerät: Die Guide-RNA führt das Cas9-Enzym punktgenau an die gewünschte Stelle im Erbgut, wo es beide DNA-Stränge durchtrennt.
Anschließend treten zelleigene Reparaturmechanismen in Aktion. Diese können gezielt Veränderungen einfügen – etwa durch das Einfügen oder Entfernen von Nukleotidbasen im DNA Strang – und so ein Gen ausschalten oder gezielt verändern.
Adli M. The CRISPR tool kit for genome editing and beyond. Nat Commun. 2018 May 15;9(1):1911. doi: 10.1038/s41467-018-04252-2. PMID: 29765029; PMCID: PMC5953931.
Balint-Kurti P. The plant hypersensitive response: concepts, control and consequences. Mol Plant Pathol. 2019 Aug;20(8):1163-1178. doi: 10.1111/mpp.12821. Epub 2019 Jul 15. PMID: 31305008; PMCID: PMC6640183.
Chai J, Song W, Parker JE. New Biochemical Principles for NLR Immunity in Plants. Mol Plant Microbe Interact. 2023 Aug;36(8):468-475. doi: 10.1094/MPMI-05-23-0073-HH. Epub 2023 Sep 11. PMID: 37697447.
Doehlemann G, Ökmen B, Zhu W, Sharon A. Plant Pathogenic Fungi. Microbiol Spectr. 2017 Jan;5(1):10.1128/microbiolspec.funk-0023-2016. doi: 10.1128/microbiolspec.FUNK-0023-2016. PMID: 28155813; PMCID: PMC11687436.
Förderer A, Li E, Lawson AW, Deng YN, Sun Y, Logemann E, Zhang X, Wen J, Han Z, Chang J, Chen Y, Schulze-Lefert P, Chai J. A wheat resistosome defines common principles of immune receptor channels. Nature. 2022 Oct;610(7932):532-539. doi: 10.1038/s41586-022-05231-w. Epub 2022 Sep 26. PMID: 36163289; PMCID: PMC9581773.
Gómez-Gómez L, Boller T. FLS2: an LRR receptor-like kinase involved in the perception of the bacterial elicitor flagellin in Arabidopsis. Mol Cell. 2000 Jun;5(6):1003-11. doi: 10.1016/s1097-2765(00)80265-8. PMID: 10911994.
Hu Z, Chai J. Assembly and Architecture of NLR Resistosomes and Inflammasomes. Annu Rev Biophys. 2023 May 9;52:207-228. doi: 10.1146/annurev-biophys-092922-073050. Epub 2023 Jan 10. PMID: 36626767.
Huang S, Jia A, Song W, Hessler G, Meng Y, Sun Y, Xu L, Laessle H, Jirschitzka J, Ma S, Xiao Y, Yu D, Hou J, Liu R, Sun H, Liu X, Han Z, Chang J, Parker JE, Chai J. Identification and receptor mechanism of TIR-catalyzed small molecules in plant immunity. Science. 2022 Jul 29;377(6605):eabq3297. doi: 10.1126/science.abq3297. Epub 2022 Jul 29. PMID: 35857645.
Jacob P, Kim NH, Wu F, El-Kasmi F, Chi Y, Walton WG, Furzer OJ, Lietzan AD, Sunil S, Kempthorn K, Redinbo MR, Pei ZM, Wan L, Dangl JL. Plant "helper" immune receptors are Ca2+-permeable nonselective cation channels. Science. 2021 Jul 23;373(6553):420-425. doi: 10.1126/science.abg7917. Epub 2021 Jun 17. PMID: 34140391; PMCID: PMC8939002.
Jia A, Huang S, Song W, Wang J, Meng Y, Sun Y, Xu L, Laessle H, Jirschitzka J, Hou J, Zhang T, Yu W, Hessler G, Li E, Ma S, Yu D, Gebauer J, Baumann U, Liu X, Han Z, Chang J, Parker JE, Chai J. TIR-catalyzed ADP-ribosylation reactions produce signaling molecules for plant immunity. Science. 2022 Jul 29;377(6605):eabq8180. doi: 10.1126/science.abq8180. Epub 2022 Jul 29. PMID: 35857644.
Jian Y, Gong D, Wang Z, Liu L, He J, Han X, Tsuda K. How plants manage pathogen infection. EMBO Rep. 2024 Jan;25(1):31-44. doi: 10.1038/s44319-023-00023-3. Epub 2023 Dec 19. PMID: 38177909; PMCID: PMC10897293.
Jones JD, Dangl JL. The plant immune system. Nature. 2006 Nov 16;444(7117):323-9. doi: 10.1038/nature05286. PMID: 17108957.
Li S, Manik MK, Shi Y, Kobe B, Ve T. Toll/interleukin-1 receptor domains in bacterial and plant immunity. Curr Opin Microbiol. 2023 Aug;74:102316. doi: 10.1016/j.mib.2023.102316. Epub 2023 Apr 19. PMID: 37084552.
Melotto M, Underwood W, Koczan J, Nomura K, He SY. Plant stomata function in innate immunity against bacterial invasion. Cell. 2006 Sep 8;126(5):969-80. doi: 10.1016/j.cell.2006.06.054. PMID: 16959575.
Pfeilmeier S, Caly DL, Malone JG. Bacterial pathogenesis of plants: future challenges from a microbial perspective: Challenges in Bacterial Molecular Plant Pathology. Mol Plant Pathol. 2016 Oct;17(8):1298-313. doi: 10.1111/mpp.12427. Epub 2016 Aug 4. PMID: 27170435; PMCID: PMC6638335.
Qi J, Wang J, Gong Z, Zhou JM. Apoplastic ROS signaling in plant immunity. Curr Opin Plant Biol. 2017 Aug;38:92-100. doi: 10.1016/j.pbi.2017.04.022. Epub 2017 May 13. PMID: 28511115.
Wang J, Hu M, Wang J, Qi J, Han Z, Wang G, Qi Y, Wang HW, Zhou JM, Chai J. Reconstitution and structure of a plant NLR resistosome conferring immunity. Science. 2019 Apr 5;364(6435):eaav5870. doi: 10.1126/science.aav5870. PMID: 30948527.
Wang J, Wang J, Hu M, Wu S, Qi J, Wang G, Han Z, Qi Y, Gao N, Wang HW, Zhou JM, Chai J. Ligand-triggered allosteric ADP release primes a plant NLR complex. Science. 2019 Apr 5;364(6435):eaav5868. doi: 10.1126/science.aav5868. PMID: 30948526.
Wein T, Sorek R. Bacterial origins of human cell-autonomous innate immune mechanisms. Nat Rev Immunol. 2022 Oct;22(10):629-638. doi: 10.1038/s41577-022-00705-4. Epub 2022 Apr 8. PMID: 35396464.
Zipfel C, Robatzek S, Navarro L, Oakeley EJ, Jones JD, Felix G, Boller T. Bacterial disease resistance in Arabidopsis through flagellin perception. Nature. 2004 Apr 15;428(6984):764-7. doi: 10.1038/nature02485. PMID: 15085136.