Riesenzellen: Wie aus Zufall Ordnung entsteht

Epidermiszellen von Blättern weisen sehr unterschiedliche Größen und Ploidiegrade (die Anzahl der Chromosomensätze) auf. Was jedoch ihre Größe steuert und wie sich diese Zellen innerhalb des Gewebes organisieren, war bislang unklar. Eine kollaborative und interdisziplinäre Studie der Forschungsgruppen um Pau Formosa-Jordan am Max-Planck-Institut für Pflanzenzüchtungsforschung und Adrienne Roeder an der Cornell University, die Bildgebung, quantitative Analysen und Modellierung kombiniert, wurde nun in PLOS Biology veröffentlicht. Die Arbeit fügt bislang offenen Fragen erstmals zu einem schlüssigen Gesamtbild zusammen.
 

Frühere Arbeiten der Roeder-Gruppe zeigten, dass der Transkriptionsfaktor ATML1 für die Spezifizierung sehr großer und verstreuter Zellen in der Epidermis der Kelchblätter, den sogenannten Riesenzellen, wichtig ist. Ein kürzlich durchgeführter quantitativer Vergleich von Blättern und Kelchblättern verschiedener Genotypen, die mit dem ATML1-Signalweg in Verbindung stehen, ergab, dass in beiden Strukturen ähnliche Zellphänotypen vorhanden sind. Dies deutet darauf hin, dass derselbe ATML1-Signalweg, der Riesenzellen in Kelchblättern steuert, auch die Zellgröße in Blättern reguliert (siehe Abbildung 1).Obwohl Blattzellen stark in ihrer Größe variieren, zeigt diese neue Arbeit, dass ein Teil dieser Variabilität auf die Spezifizierung von Riesenzellen im Blatt zurückzuführen ist. Anschließend untersuchten die Forschungsgruppen, wie diese Riesenzellen entstehen und wie ihr verstreutes Muster zustande kommt. Frühere Arbeiten gingen davon aus, dass Riesenzellen zufällig festgelegt werden. Nach dieser Hypothese lösen Schwankungen in der ATML1-Konzentration die Festlegung des Schicksals der Riesenzellen aus, ohne dass eine Kommunikation zwischen benachbarten Zellen erforderlich ist. Dies stellt einen grundlegend anderen Mechanismus dar als bei der Musterbildung von Spaltöffnungen oder Trichomen, die auf Zell-Zell-Kommunikation durch biochemische Signale angewiesen ist.

Um zu prüfen, ob Riesenzellen zufällig angeordnet sind, wurden quantitative Bildanalysen und statistische Methoden eingesetzt, um reales geclustertes Muster Gewebe mit rechnerisch randomisierten Geweben zu vergleichen. Überraschenderweise zeigte sich, dass Riesenzellen in ausgereiften Blättern und Kelchblättern stärker gehäuft vorkommen, als es dem Zufall entsprechen würde (siehe Abb. 2). Dies warf die Frage auf, wie ein zufälliger, zell-autonomer Mechanismus der Zelldifferenzierung ein Muster erzeugen kann, das später nicht mehr zufällig ist.

In der Regel entstehen räumliche Muster während der Entwicklung entweder durch direkte Zell-Zell-Kommunikation oder weitreichende diffusionsfähige Signale.

Hier ist keines von beiden nötig, um die experimentellen Ergebnisse zu reproduzieren. Daher stellten die Autoren die Hypothese auf, dass das endgültige räumliche Muster auch von der Dynamik des Gewebewachstums beeinflusst wird, da Riesenzellen sehr früh im Organwachstum spezifiziert werden.

Die Forschungsteams verfolgten Riesenzellen sowohl in echten Kelchblättern als auch in Simulationen und verglichen Gewebe in frühen und späten Entwicklungsstadien. In frühen Entwicklungsphasen waren Riesenzellen eher zufällig positioniert, während sie zu späteren Zeitpunkten, betrachtet über das gesamte Gewebe, stärker gehäuft erschienen. Dies lag weder an Zellbewegungen (Pflanzenzellen bewegen sich nicht relativ zueinander) noch an der Neubildung weiterer Riesenzellen.

Stattdessen war dieser Effekt auf Zellproliferation zurückzuführen: Wenn sich Zellen in der Umgebung von Riesenzellen teilen, wird das ursprünglich zufällige Muster in ein nicht zufälliges, geclustertes Muster von Riesenzellen überführt. Das beobachtete Muster erzählt somit nicht nur etwas darüber, wie Zellen entstehen, sondern auch darüber, wie das Gewebe gewachsen ist und wie sich Zellen teilen.

Zusammenfassend zeigt diese Studie, dass Riesenzellen sowohl in Blättern als auch in Kelchblättern vorkommen und durch dieselben Gene reguliert werden. Darüber hinaus wird ihr verstreutes Verteilungsmuster nicht nur durch genetische Faktoren, sondern auch durch das Gewebewachstum, geprägt. Was zunächst zufällig erscheint, kann sich im Laufe der Zeit zu einer stärker geordneten Struktur entwickeln.

Gauthier Weissbart, der Ko-Erstautor der Studie, der den rechnergestützten Teil der Arbeit durchgeführt hat, erklärt: „Wir gehen oft davon aus, dass Ordnung durch Selbstorganisation oder Zell-Zell-Interaktionen entsteht, doch hier entsteht Ordnung aus zufälligen Zellschicksalsentscheidungen, die durch die Geometrie des Gewebewachstums verstärkt werden. Dies ist ein subtiles Beispiel dafür, wie Muster aus dem Zusammenspiel einfacher Regeln auf unterschiedlichen Ebenen hervorgehen können.“ Pau Formosa-Jordan ergänzt: „Zelluläre Muster verschiedener Zelltypen kommen in vielen weiteren pflanzlichen und nicht-pflanzlichen Geweben vor, und ich hoffe, dass unsere Arbeit neue Forschung anregt, um zu entschlüsseln, wie Signalgebung in Kombination mit Wachstum in unterschiedlichen Systemen zu geordneten oder ungeordneten Mustern führt.“

References

1. F. K. Clark, et al., A common pathway controls cell size in the sepal and leaf epidermis leading to a nonrandom pattern of giant cells. PLoS Biol 23, e3003469 (2025).
2. H. M. Meyer, et al., Fluctuations of the transcription factor ATML1 generate the pattern of giant cells in the Arabidopsis sepal. Elife 6, e19131 (2017).
3. A. H. K. Roeder, et al., Variability in the Control of Cell Division Underlies Sepal Epidermal Patterning in Arabidopsis thaliana. PLoS Biol 8, e1000367 (2010).
4. A. H. K. Roeder, A. Cunha, C. K. Ohno, E. M. Meyerowitz, Cell cycle regulates cell type in the Arabidopsis sepal. Development 4427, 4416–4427 (2012).